Zur Bedeutung der Mikroorganismen in der Phyllosphäre

Mikrokosmos auf 1.000.000.000 km2

von Dr. Thomas Müller

Mikroorganismen sind auf unserem Planeten ubiquitär, jedoch nicht gleichmäßig verbreitet. Man findet sie grundsätzlich überall auch dort, wo höheres Leben existiert und wo ein als Nährstoff- und Energiequelle dienendes Substrat vorliegt. Auch die Oberfläche von Blättern, Stängeln, Knospen, Blüten und Früchten wird von Mikroorganismen besiedelt.

In Analogie zur Rhizosphäre der Wurzeln wird der Lebensraum auf den oberirdischenPflanzenteilen „Phyllosphäre“ genannt.Dieses Habitat gilt nicht als einer der hauptsächlichen Vermehrungsherde von Mikroben, jedoch siedeln hier Gemeinschaften von Bakterien, Hefen, filamentösen Pilzen und Algen sehr spezifischer Zusammensetzung, die sich von denen im durchwurzelten Boden z.T. erheblich unterscheiden. Die Gesamtblattfläche aller Landpflanzen – vom Gänseblümchen bis zum Riesenmammutbaum – beträgt etwa eine Milliarde Quadratkilometer. Damit ist die Phyllosphäre der größte terrestrische Lebensraum der Erde. Entsprechend groß ist auch die Bedeutung dessen, was sich dort abspielt – für die globalen Stoffkreisläufe genauso wie für den Menschen, der sich um einen hohen Kornertrag, gesunde Wälder und verringerte Treibhausgasemissionen bemüht.

Mikrobielle Ökologie in der Phyllosphäre

Mikrobielles Leben auf oberirdischen Pflanzenteilen wird von Ein- und Auswanderung, Wachstum und Zelltod bestimmt. Der Eintrag von Mikroorganismen in dieses Habitat erfolgt hauptsächlich über Wind, Regenspritzwasser, Tauabfluss und durch Insektenübertragung. Die Mikroorganismen leben hier hauptsächlich von ausgeschiedenen
und ausgelaugten Stoffwechselprodukten ihrer Wirtspflanze. Dabei gibt die Pflanze von ihren mühevoll assimilierten Fotosyntheseprodukten nur ungern ab. Lediglich 0,7 % aller pflanzlichen Kohlenhydrate finden sich auf der Blattoberfläche wieder [1]. Der Grund für diese Ressourcenverknappung auf dem Blatt ist die Kutikula, eine Lipidmembran als äußerste Schicht, die wie ein Filter wirkt und eine Diffusion von Assimilationsprodukten aus dem Blattgewebe stark einschränkt [2]. Somit ist Kohlenstoff in der Phyllosphäre der begrenzende Faktor für mikrobielles Wachstum. In Abhängigkeit von der Jahreszeit, dem Wetter und dem Standort kommen aus der Luft Nitrat oder Ammonium hinzu. Beide Substrate sind von Phyllosphärenmikroben als Stickstoffquelle nutzbar. Aber auch Verbindungen, die mit Staub und Pollen durch die Luft herantransportiert werden, als Ionen im Regenwasser gelöst sind, zusammen mit Bodenpartikeln durch Wind und Regenspritzwasser auf die Blätter gelangen oder dort von blattsaugenden Insekten ausgeschieden werden, dienen den Mikroorganismen an der Grenzschicht zwischen Pflanze und Atmosphäre als Nahrung. Nun zählt die Phyllosphäre nicht zu den eigentlichen nährstoffarmen Habitaten. Aber auch dieser Lebensraum ist wie die Mehrzahl der natürlichen Mikrohabitate durch eine sich ständig ändernde, unausgewogene Zusammensetzung von Nährstoffen und damit durch eine insgesamt kurz gefasste Speisekarte für mikrobielle Gäste gekennzeichnet. Unter den Bedingungen des gemäßigten Klimas sind nur 2 bis 5 % der Blattoberflächen, die uns unter dem Mikroskop wie Gebirge erscheinen, von Mikroorganismen okkupiert. Bevorzugt werden Blattbereiche mit gesichertem Zugang zu Nährstoffquellen, z.B. entlang der Blattnerven, an Trichomen von Blattdrüsen, an den Stomata und an Verletzungsstellen. Das hat einen ständigen Konkurrenzkampf zwischen den verschiedenen Mikroorganismengruppen um diese knapp bemessenen Areale zur Folge. Darüber hinaus wird das Wachstum der mikrobiellen Populationen auch durch eine Reihe abiotischer Umweltfaktoren begrenzt. Extreme Temperaturschwankungen, Wechsel zwischen Starkregen und Austrocknung, antimikrobielle Wirkung der Sonneneinstrahlung, Schadstoffe aus der Luft und außerdem spezielle, von Pflanzen ausgeschiedene Abwehrstoffe schaffen eher „unwirtliche“ Rahmenbedingungen. Die Mikroorganismen in diesem Habitat befinden sich in ständigem Kampf mit einer ganzen Reihe von Stressfaktoren und Beschränkungen, sodass das mikrobielle Leben auf der Pflanze eigentlich eine ziemliche Quälerei zu sein scheint. Die meisten typischen Phyllosphären-Mikroorganismen kommen jedoch mit dieser Situation zurecht, weil sie entsprechend angepasst und nährstoffanspruchslos sind oder Überdauerungsstadien ausbilden können.

Phyllosphären-Mikrobiologie in Zahlen

Die Mikroorganismengemeinschaft in der Phyllosphäre wird in aller Regel zahlenmäßig von Bakterien dominiert. Die können Besatzdichten von 109 teilungsfähigen Zellen pro g Pflanzenfrischmasse erreichen [3]. Die heranwachsende Keimpflanze ist zunächst nur dünn besiedelt, jedoch etabliert sich im Laufe ihrer Entwicklung an ihr eine dynamische Bakterienpopulation. Dabei kann z.B. an den Gräsern auf 1 ha Grünland eine bakterielle Lebendmasse von bis zu 14 kg heranwachsen. Zusammen mit anderen Mikroben entspricht die mikrobielle Biomasse dort maximal 0,1 % der pflanzlichen Grünmasse. Auf Regionen im Nordostdeutschen Tiefland mit 10.000 ha Dauergrünland bezogen bedeutet das aber, dass ca. 250 t Mikroorganismen an Stoffumsetzungen auf oberirdischen Pflanzenteilen beteiligt sind. Folgerichtig müssen diese Kleinstlebewesen im Stoffhaushalt von Agrarlandschaften eine Rolle spielen, wahrscheinlich sogar eine größere, als wir sie ihnen vom gegenwärtigen Kenntnisstand her zutrauen.

Aus praktischer Sicht

Pflanzenassoziierte Milchsäurebakterien sind bei der Fermentation bestimmter Gemüsesorten oder bei der Gärfutterbereitung von wirtschaftlichem Nutzen. Sauerkraut und Maissilage sind bekannte Erzeugnisse ihres Stoffumsatzes. Andere Mikroorganismen stellen dagegen aus human- bzw. tierhygienischer Sicht ein z.T. Erhebliches Gefahrenpotenzial dar. So wurden in jüngster Zeit Enterobakterien der Gattungen Salmonella und Shigella an Blatt- und Frischgemüse mit Nahrungsmittelvergiftungen in Zusammenhang gebracht [4]. Oder Schimmelpilze z.B. der Gattung Fusarium können zu mykotoxinbelastetem Futter oder Brotgetreide führen, wenn ihre Sporen Mais- und Getreidepflanzen in bestimmten Entwicklungsstadien befallen und dabei feuchtwarme Witterung ihr Auskeimen und die Toxinbildung begünstigt. Der wirtschaftliche Schaden, den die schwarzen Schafe unter den Mikroben der Phyllosphäre weltweit anrichten, geht in die Milliarden. Diese phytopathogenen Parasiten vernichten jährlich eine Pflanzenmasse, mit der man 300 Mio. Menschen ernähren könnte. Ein Beispiel für anwendungsorientierte Phyllosphärenforschung ist der biologische Pflanzenschutz. Dabei werden Bakterien und Pilze mit antagonistischen Eigenschaften gegen Pflanzenschädlinge eingesetzt. Die Möglichkeiten dafür sind vielfältig und bereits auch gut erforscht. Nur die praktische Umsetzung bleibt momentan noch weit dahinter zurück.

Stofftransformationen in Baumkronen

Mikroorganismen, die die Oberfläche von Laub- und Nadelblättern besiedeln, nehmen organische Substanzen aus dem Kronenbereich und der ihn umgebenden Luft auf und setzen diese Substanz in veränderter Form spätestens nach ihrem Zelltod auch wieder frei. Mit dem Niederschlagswasser gelangen die organischen Verbindungen in den Boden. Auf diese Weise sind die Mikroorganismen der Phyllosphäre eng mit den biogeochemischen Stoffkreisläufen verbunden. Die in Abbildung 1 aufgeführten Daten sind Mittelwerte aus mitteleuropäischen Laubwäldern unter „normalen“ Bedingungen. Wie ändern sich jedoch diese Daten, wenn sich in vorhersehbarer Weise das Klima und andere Umweltfaktoren in unseren Wäldern ändern? Diese Frage beschäftigte uns in den letzten Jahren im Institut für Landschaftsstoffdynamik des Leibniz-Zentrums für Agrarlandschaftsforschung Müncheberg. Tatsache ist, dass höhere Temperaturen das Auftreten von Forstschädlingen fördern, z.B. von Blattläusen. Diese scheiden Honigtau, einen zuckerreichen Verdauungssaft, aus. Wir untersuchten Blätter von Buchen, die von der Buchenblattlaus Phyllaphis phagi befallen waren und konnten feststellen, wie durch den Honigtau die Mikroflora auf Blättern zu erheblichem Wachstum angeregt wird [5]. Abbildung 2 zeigt Konglomerate aus Honigtauresten und Hefen auf einem Buchenblatt. Eine DNA-Fingerprint-Analyse wies auf deutliche Veränderungen in der Artenzusammensetzung der bakteriellen Population hin. Wie die Besatzdichten von Bakterien und Schimmelpilzen nahmen auch mikrobielle Enzymaktivitäten zu, besonders die der ?-Glucosidase (Abb.3). Als Ergebnis der Wechselwirkung zwischen Blattläusen und den Phyllosphären- Mikroorganismen gelangten höhere Mengen an mikrobiell vorverdauter organischer Substanz in die Bodenauflage. Unklar ist, wie stark so ein kurzzeitiger Input grundlegende bodenbiologische Prozesse beeinflusst. Es ist unstrittig, dass der Einfluss mikrobieller Phyllosphärengemeinschaften auf das Ökosystem erst in Ansätzen verstanden wird. In weiterer Forschung bleibt z.B. zu klären, ob veränderte Stoffflüsse vom Kronenraum in die organische Bodenauflage mehr CO2 freisetzen oder langfristig in neu gebildeter Biomasse binden.

tmueller@zalf.de

Abb. 1 Jährliche Flüsse von gelöstem organischen Stickstoff (DON) und Kohlenstoff (DOC) in einem mitteleuropäischen Laubwald. Mittelwerte von 1997 und 1998, nach Angaben von Solinger, S. et al. [2001] Biogeochemistry 55, 327–349.

Abb. 2 Blätter der Buche. Links – von Blattläusen unbefallen, rechts – von Phyllaphis phagi befallen. Elektronenmikroskopische Aufnahmen der Blattunterseiten, in rechter Aufnahme ein Konglomerat aus Honigtauresten und Hefen.

Abb. 3 Bakterien und filamentöse Pilze auf Buchenblättern, die von Blattläusen befallen (BL+) oder unbefallen (BL–) waren. Daneben mikrobielle Enzymaktivitäten in Abschwemmungen von diesen Blättern.

Literatur

[1] Fokkema NJ, Schippers B (1986) Phyllosphere versus rhizosphere as environments for saprophytic colonization. In: Fokkema NJ, van den Heuvel J [Hrsg.]: Microbiology of the Phyllosphere. University Press, Cambridge: 137–158.
[2] Derridj S (1996) Nutrients on the leaf surface. In: Morris CE, Nicot PC, Nguyen-The C [Hrsg.]: Aerial Plant Surface Microbiology. Plenum Press, New York: 25–42.
[3] Behrendt U, Stauber T, Müller T (2004) Microbial communities in the phyllosphere of grasses on fenland at different intensities of management. Grass & Forage Sci. 59, 169- 179.
[4] Brandl MT (2006) Human pathogens and the health threat of the phyllosphere. In: Bailey MJ, Lilley AK, Timms-Wilson TM, Spencer-Phillips PTN (Hrsg.): Microbial Ecology of Aerial Plant Surfaces. CAB International, Wallingford/Oxfordshire: 269–285.
[5] Müller T, Strobel K, Ulrich A (2006) Microorganisms in the phyllosphere of temperate forest ecosystems in a changing environment. In: Bailey MJ, Lilley AK, Timms-Wilson TM, Spencer-Phillips PTN (Hrsg.): Microbial Ecology of Aerial Plant Surface. CAB International, Wallingford/Oxfordshire: 51?65.

Aufnahmen: S. Blank, Senckenberg Deutsches Entomologisches Institut Müncheberg.